Wyewoluowała ona ze strategicznej gry wojennej Chainmail, bazującej na planszach podzielonych na sześciokątne pola (powszechnie nazywane hexami). Trzecia edycja opiera się na mechanice d20 i pozwala na grę w różnorodnych światach fantasy. Gra była pierwotnie wydawana poprzez Tactical Studies Rules (TSR, później TSR Hobbies), wydawnictwo specjalizujące się w grach wojennych. W latach 90. firma straciła płynność finansową i została wykupiona poprzez korporację Wizards of the Coast (WotC), która tym samym nabyła prawa do marki Dungeons and Dragons.
WotC najpierw wydało ponowione wersje podręczników kluczowych drugiej edycji Advanced Dungeons and Dragons, wiele osobistych dodatków, żeby na przełomie wieków wydać już swoją trzecią edycję gry (przy czym warto zauważyć, że nazwa brzmi Dungeons and Dragons 3rd Edition, podczas gdy ewolucja szła w następującym toku: Dungeons and Dragons → Advanced Dungeons and Dragons → Advanced Dungeons and Dragons 2nd Edition; nie ma tu więc logicznej kontynuacji, bowiem nigdy nie było drugiej edycji Dungeons and Dragons jako takiego. 6 czerwca 2008 nastąpiła premiera najnowszej wersji gry Dungeons and Dragons 4th Edition.
Najnowsza wersja gry wydana w Polsce to Edycja 3.5, zrealizowane przez Wydawnictwo ISA. Podstawowa wersja gry pozwala na wcielenie się w fikcyjną postać – może to być człowiek, lub przedstawiciel jednej z fantastycznych ras: (elf, półelf, krasnolud, niziołek, gnom, półork). Postać może rozwijać jedną z dostępnych klas postaci (profesji). Dostępne klasy to: wojownik, barbarzyńca, paladyn, mnich, czarodziej, zaklinacz, kapłan, druid, bard, łotrzyk czy tropiciel. Kolejne dodatki wprowadzają dodatkowe sposobności wyboru. Najpopularniejsze światy (lub z angielskiego settingi) w których może toczyć się rozgrywka to Zapomniane Krainy (Forgotten Realms), Greyhawk (kluczowy świat Edycji 3.0 i 3.5), Planescape, Smocza Lanca (Dragonlance), Dark Sun, Spelljammer, czy najnowszy, pochodzący od WotC Eberron. Trzecia edycja i mechanika d20 przyniosły równie wiele światów, w wielu sytuacjach konwertowanych z innych gier – tak fabularnych jak Gasnące Słońca, Rokugan (świat gry Legenda 5 Kręgów) czy Deadlands jak i komputerowych np. Diablo II, Warcraft i Everquest.
Wydanie trzeciej edycji D&D miało też niemały wpływ na cały świat gier fabularnych, bowiem mechanikę d20 o którą gra jest oparta, udostępnionej na Licencji Otwartej Gry (Open Gaming License), dzięki której inni wydawcy mogą wydawać osobiste dodatki zgodne z systemem bez konieczności występowania każdorazowo o licencję. Chcąc skorzystać z dużej popularności trzeciej edycji D&D, wydawcy innych gier fabularnych skonwertowali indywidualne gry na mechanikę d20, by stworzyć równoległą do opartych na indywidualnej mechanice indywidualnych gier linię d20. Wizards of the Coast wyłożyło również pewną sumę kasy, by licencjonować jedne z bardziej kasowych tytułów (Gwiezdne Wojny , a oprócz tego Zew Cthulhu), a następnie wydać pod sztandarem d20. Czwarta edycja korzysta z ograniczonej certyfikatów GSL nie pozwalającej na wydawanie nowych systemów.